La aerolínea se fundó en 1999 como una aerolínea regional de carga que trabajaba principalmente para las compañías petroleras que operaban en la zona, principalmente Gazprom y LUKoil. El año siguiente, la aerolínea empezó a operar vuelos de pasajeros tras la adquisición de 4 Canadair Crj-200. En años posteriores, la aerolínea ha aumentado su presencia y popularidad en la región de Irkutsk, tanto que es la principal operadora de vuelos regionales desde el Aeropuerto Internacional de Irkutsk. En el 2003, la aerolínea compró 5 Antonov An-24 para aumentar sus operaciones de carga. Dos años más tarde, en el 2005, adquirió 7 Antonov An-26 en configuración de carga. Posteriormente, en 2010, la aerolínea adquirió un An-26 adicional y ordenó a la fábrica de Antonov En Ucrania, un Antonov An-140 de corto alcance para sus rutas nacionales. En octubre de 2011, IrAero firmó un contrato con la fabricante Irkut para la adquisición de 10 aparatos MS-21 de medio alcance, los cuales se espera que se entreguen a mediados de 2017[2]
El 8 de agosto de 2011, un An-24RV de IrAero se salió de la pista cuando realizaba un aterrizaje de emergencia en el Aeropuerto de Blagoveshchensk. No hubo víctimas mortales entre las 36 persona a bordo del avión, pero este quedó inutilizable (Vuelo 103 de IrAero).
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